Velkommen til en by som heter Black Hollow, hvor helten i The Upside Down, en tenåring ved navn Eddie, bor. Gutten mistet sin elskede kjæledyrhund Buddy, og dette skjedde på bakgrunn av utseendet til merkelige skygger i byen, som gradvis gjør byen til en spøkelsesaktig en. Kjæledyret har trolig dykket ned i en av spøkelsesfellene og kommer seg ikke ut. Hjelp gutten å krysse lengden og bredden av byen, overlev endeløse bølger av angrep fra spøkelsesaktige monstre og finn kjæledyret hans i The Upside Down.
